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2022年12月2日，河南大學(xué)省部共建作物逆境適應(yīng)與改良國家重點實驗室王學(xué)路教授團(tuán)隊在Science上以Research Article形式發(fā)表了題為Phosphoenolpyruvatereallocation links nitrogen fixation rates to root nodule energy state的研究成果，揭示了大豆根瘤能量狀態(tài)感受器及其調(diào)控共生固氮的新機(jī)制。這是繼2021年10月1日王學(xué)路教授團(tuán)隊在Science發(fā)表研究長文（此項成果入選2021年度“中國高校十大科技進(jìn)展”和2022年度“中國農(nóng)業(yè)科學(xué)重大進(jìn)展”）后，該團(tuán)隊在國際頂尖期刊發(fā)表的又一創(chuàng)新性研究成果，充分顯示了王學(xué)路團(tuán)隊在相關(guān)研究領(lǐng)域的創(chuàng)新活力和國際領(lǐng)先地位，以及對促進(jìn)生物固氮領(lǐng)域發(fā)展做出的卓越成績，是河南大學(xué)科技創(chuàng)新和“雙一流”建設(shè)方面的又一重大突破。

氮素是植物生長發(fā)育必須的大量營養(yǎng)元素，因而農(nóng)業(yè)生產(chǎn)高度依賴工業(yè)氮肥。但是氮肥的生產(chǎn)需要消耗大量化石能源，并且過度施用氮肥會造成土壤板結(jié)退化和水體污染，影響農(nóng)業(yè)的可持續(xù)發(fā)展。生物固氮是自然界生物可用氮的最大天然來源，豆科植物與根瘤菌可以相互作用形成一個獨特的器官，即共生根瘤。在根瘤中的共生固氮是地球生態(tài)系統(tǒng)中氮氣還原為可被植物吸收利用氨的重要途徑，貢獻(xiàn)了60%以上的陸地生物固氮量，對保持農(nóng)業(yè)以及自然生態(tài)系統(tǒng)中的初級生產(chǎn)和碳匯有重要意義。因此，提高豆科植物的共生固氮能力，甚至發(fā)展非豆科植物或者作物的共生固氮，對減少對工業(yè)氮肥的依賴、發(fā)展綠色可持續(xù)農(nóng)業(yè)、實現(xiàn)“雙碳”戰(zhàn)略具有重要意義。共生固氮是一個高耗能的酶催化過程，植物本身光合作用固定的碳水化合物是共生固氮最主要的碳源和能量來源（圖1）。因此，共生根瘤的固氮能力需要與豆科植物的碳源和能量水平相協(xié)調(diào)，以平衡共生固氮和其它生命過程的碳消耗和保證豆科植物在不同環(huán)境下的正常生長。然而，豆科植物如何響應(yīng)碳源和能量水平從而調(diào)控根瘤固氮能力的機(jī)制一直是未解之謎。

圖1：共生固氮中碳源和能量的來源及分配

王學(xué)路教授研究團(tuán)隊在根瘤中發(fā)現(xiàn)了新的能量感受器蛋白GmNAS1（soybean nodule AMP sensor 1）和GmNAP1（GmNAS1-associated protein 1），它們可以感受上升的能量狀態(tài)，進(jìn)而調(diào)控糖酵解中間產(chǎn)物在大豆根瘤中向共生固氮和植物細(xì)胞自身利用方向的分配（圖2）。

豆科植物根瘤固氮能力受環(huán)境影響，而這些環(huán)境因素往往影響根瘤的能量狀態(tài)，暗示根瘤能量狀態(tài)變化和固氮能力之間的重要關(guān)系。胱硫醚β合成酶（Cystathionine β-synthase，CBS）結(jié)構(gòu)域是一類具有結(jié)合腺苷酸及其衍生物（包括AMP、ADP和ATP等）能力的保守功能域，CBS家族蛋白具有作為細(xì)胞能量感受器的潛力，如動物和酵母中的AMPK（Baykovet al., 2011；Gonzalezet al., 2020）。為了鑒定大豆根瘤中可能存在的能量狀態(tài)感受器，作者篩選了71個CBS家族蛋白，在根瘤中鑒定到了特異高表達(dá)的GmCBS22（GmNAS1）和GmCBS14（GmNAP1）。遺傳分析發(fā)現(xiàn)，GmNAS1和GmNAP1功能缺失后不影響根瘤的形成和發(fā)育，但是完全抑制了根瘤碳源供應(yīng)增加后固氮能力的上升。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)GmNAS1和GmNAP1通過感知細(xì)胞AMP水平來監(jiān)測根瘤細(xì)胞能量狀態(tài)，GmNAS1可以直接結(jié)合AMP從而與GmNAP1在線粒體膜上形成異源二聚體，在碳源供應(yīng)增加導(dǎo)致根瘤能量狀態(tài)上升時，AMP含量降低，促使GmNAS1-GmNAP1異源二聚體解離，形成GmNAS1-GmNAS1和GmNAP1-GmNAP1同源二聚體。這種能量感受方式不同于動物細(xì)胞，說明其獨特的感受方式，是對生命科學(xué)能量感受領(lǐng)域的重要貢獻(xiàn)。

為解析位于線粒體膜上的GmNAS1和GmNAP1調(diào)控根瘤固氮能力的機(jī)制，作者通過免疫共沉淀偶聯(lián)質(zhì)譜分析鑒定到了一個與GmNAS1和GmNAP1相互作用的轉(zhuǎn)錄因子NF-YC亞基（Nuclear Factor-Y C subunit）GmNFYC10a。發(fā)現(xiàn)在根瘤能量狀態(tài)上升時，AMP水平下降形成的GmNAS1-GmNAS1和GmNAP1-GmNAP1同源二聚體會與GmNFYC10a互作并將其錨定到線粒體上，從而減少細(xì)胞核中的GmNFYC10a水平，抑制丙酮酸激酶（PK）基因表達(dá)（圖2），調(diào)控能量在植物細(xì)胞和類菌體碳源供應(yīng)之間的分配。

圖2：根瘤中的新能量感受器調(diào)節(jié)PEP分配而協(xié)同調(diào)控碳源水平和固氮能力

這項突破性進(jìn)展，揭示了大豆根瘤中的新型能量感受器GmNAS1/GmNAP1通過調(diào)控根瘤碳源的重新分配，進(jìn)而調(diào)整根瘤固氮能力的分子機(jī)制，并表明動物細(xì)胞和植物細(xì)胞采用各具特色的分子機(jī)制感受能量。該機(jī)制使豆科植物可以在生長環(huán)境改變時，依據(jù)其體內(nèi)碳源的可用性及時調(diào)整根瘤固氮效能，從而維持植株體內(nèi)的碳氮平衡，適應(yīng)周圍環(huán)境的變化。這項突破性成果，為發(fā)掘自主產(chǎn)生碳源的植物中更多的能量感受器并建立其信號通路提供了范例，將極大促進(jìn)對細(xì)胞和個體水平碳源分配和代謝調(diào)控的進(jìn)化和分子機(jī)制的解析，并為未來通過合成生物學(xué)方法，設(shè)計高效利用作物自身或者周圍環(huán)境中的碳源，提高共生固氮能力提供了重要理論支撐，為高效固氮作物的分子設(shè)計提供了新的思路。

河南大學(xué)省部共建作物逆境適應(yīng)與改良國家重點實驗室、河南大學(xué)交叉學(xué)科高等研究院王學(xué)路教授為該論文的通訊作者，河南大學(xué)師資博士后柯小龍為第一作者。該研究得到了國家重點研發(fā)計劃、國家自然科學(xué)基金、河南省中原學(xué)者項目以及河南大學(xué)經(jīng)費(fèi)的支持。

除連續(xù)在Science發(fā)表的突破性進(jìn)展外，近期王學(xué)路團(tuán)隊在大豆與根瘤菌匹配性共進(jìn)化的遺傳和分子機(jī)制（Zhang et al., 2021,Nature Plants），環(huán)境脅迫調(diào)控共生根瘤發(fā)育的分子機(jī)制（He et al., 2021,Molecular Plant），以及根瘤菌誘導(dǎo)的細(xì)胞核內(nèi)復(fù)制的細(xì)胞學(xué)基礎(chǔ)（Fan et al., 2022,New Phytologist）等方面也取得了系列創(chuàng)新性進(jìn)展。

王學(xué)路教授自2019年12月加盟河南大學(xué)領(lǐng)銜“生物固氮和豆科生物學(xué)”團(tuán)隊以來，以豆科作物為主要研究對象，研究菌植互作的遺傳、進(jìn)化和分子機(jī)制；能量感受和分配調(diào)控根瘤發(fā)育、共生固氮的遺傳和分子機(jī)制；豆科作物分子設(shè)計育種等方面。目前，團(tuán)隊匯聚了來自美國、英國、上海、武漢的多位優(yōu)秀青年教師加入，其中1人入選國家級青年人才項目，3人入選河南省杰青/優(yōu)青；吸引了10多名畢業(yè)于武漢大學(xué)、吉林大學(xué)、浙江大學(xué)、新加坡國立大學(xué)、南京農(nóng)業(yè)大學(xué)和華中農(nóng)業(yè)大學(xué)等高校的優(yōu)秀博士畢業(yè)生從事博士后研究。最近，王學(xué)路教授作為首席科學(xué)家獲批國家重點研發(fā)計劃項目“以碳增氮高效生物固氮回路設(shè)計與系統(tǒng)優(yōu)化”，團(tuán)隊將快速推進(jìn)在生物固氮和碳氮高效這一國際前沿科學(xué)領(lǐng)域的創(chuàng)新研究，并完善高水平合成生物學(xué)和分子設(shè)計育種平臺，向現(xiàn)代生物育種領(lǐng)域積極拓展，為服務(wù)國家糧食安全和農(nóng)業(yè)綠色可持續(xù)發(fā)展作出貢獻(xiàn)。